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Esta Catedral se construyó en el año 1882 para servir a la congregación católica romana en rápido crecimiento de Portsmouth. Sustituyó a una Capilla construida en el año 1796 en la calle Prince George Street, a unos 500 metros hacia el oeste.
En 1767, los registros sólo mostraban la presencia de 2 católicos viviendo en Portsmouth. No obstante, en 1791 ya eran al menos 130. Muchos de ellos eran descendientes de personas que, en la Época de la Reforma a mediados del siglo XVI, se negaron a reconocer al Soberano como cabeza visible de la Iglesia en Gran Bretaña. Se mantuvieron en la fe prerreformista, que reconocía al Soberano como la cabeza visible secular, pero al Papa como a su cabeza visible espiritual. En consecuencia, se puso en duda su lealtad para con la Corona Británica. De este modo, a pesar de reconocer su lealtad a la Corona y al Gobierno en los asuntos seculares, fueron sometidos a una serie de Leyes Penales muy duras cuya pretensión era disuadirles para que se acogieran a la Iglesia Protestante de Inglaterra y poder mantenerles bajo control. A mediados del siglo XVIII, ciertos acontecimientos dejaron entrever que se podía confiar en su lealtad y estas Leyes Penales fueron progresivamente abolidas entre los años 1778 y 1829.
Antes de 1791, estaba prohibido que los católicos poseyeran capillas dentro de ciudades con el estatus de Villa, como es el caso de Portsmouth. La segunda ley de alivio a los católicos de 1791 les permitió abrir una capilla católica en Portsmouth. Un grupo de católicos laicos en el pueblo pidieron al Obispo Católico de Londres que les enviase a un sacerdote que ellos pudieran aceptar. El primer sacerdote fue John Cahill que poseía una capilla en una vivienda particular en Unicorn Street. En 1794, le sucedió en el puesto Joseph Knapp que abrió una capilla construida para estos fines en 1796 en Prince George Street y con capacidad para 300 personas. Esta capilla fue ampliada en 1851 debido al continuo incremento en el número de soldados del Ejército Británico (alrededor del 30%) ya que Portsmouth era una ciudad importante de guarnición de tropas. A finales de la década de 1870, se precisó una iglesia aún mayor. El terreno sobre el cual se construyó esta catedral fue comprado al Ministerio de la Guerra en 1877 debido a que las murallas defensivas de Portsmouth, 100 metros hacia el Oeste, se hicieron innecesarias y fueron demolidas.
La nueva iglesia se abrió al culto en agosto de 1882 y de inmediato se convirtió en la Iglesia Matriz de la nueva Diócesis Católica de Portsmouth. La capilla antigua fue clausurada. La catedral se completó en 4 etapas: 1882, la nave; 1886, el crucero; 1893, el presbiterio; 1906 el nártex y el pórtico Oeste. La catedral sufrió daños graves durante un bombardeo enemigo en el año 1941 que destruyó la residencia del obispo anexa a la misma. Desde la restauración de 1950 después de la guerra, el interior de la catedral fue restaurado en tres ocasiones: en 1970, 1982 y 2001.
Hasta 1884, la catedral y la capilla resultantes fueron las únicas iglesias católicas en la zona de Portsmouth. En 1884, la Iglesia de San Swithun abrió sus puertas en Southsea. En la actualidad, existen 7 iglesias católicas en el Municipio de Portsmouth. Además de su función como Iglesia Matriz de la Diócesis, la Catedral de San Juan sirve a una parroquia de unos 6 kilómetros cuadrados con servicios regulares.
Desde un punto de vista arquitectónico, la Catedral fue erigida en estilo gótico francés decimonónico porque tiene un ábside curvado y un crucero de brazos cortos. El diseño original de John Crawley establecía la ubicación de una aguja de gran altura en la esquina Sudoeste, pero la geología subyacente lo hacía imposible. Crawley falleció justo cuando comenzaba la construcción y su compañero Joseph Hansom se hizo cargo del proyecto y modificó el diseño. La Iglesia se construyó empleando ladrillo rojo tipo Fareham con revestimiento de piedra de Portland. Gran parte de las vidrieras sufrió daños causados por los bombardeos de 1941, en especial, las situadas sobre el Altar Mayor. El Rosetón del crucero Sur fue la única vidriera que no sufrió daños. Un elaborado baldaquino situado sobre el altar mayor fue retirado en la restauración de 1970. La última parte en construirse fue la Capilla de San Patricio que se finalizó en el año 1924.